海洋被子植物Zostera marina的PSI中依赖于NDH高效的环式电子通路

​作者：Ying Tan, Quan Sheng Zhang（张全胜，通讯作者）, Wei Zhao, Zhe Liu, Ming Yu Ma, Ming Yu Zhong, Meng Xin Wang（烟台大学海洋学院）
时间：2019年7月25日
期刊：Photosynthesis Research
英文标题：The highly efficient NDH‑dependent photosystem I cyclic electron flow pathway in the marine angiosperm Zostera marina
关键字：环式电子传递、NADPH脱氢酶复合体、放氧复合体、跨膜质子梯度、大叶藻

过量辐射引起的光合器官的光氧化损伤是影响陆生和海生植物的主要胁迫因子之一。光氧化损伤会破坏ATP和NADPH产生的化学计量平衡，植物必须对ATP和NADPH进行非常精确的动态控制，以维持高效的光合作用，满足植物不同的代谢需求。通过调整线性电子(LEF)到光系统I循环电子 (PSI-CEF)的速率，ATP /NADPH比值可以被灵活地调整到所需的水平。当由两个光系统驱动的LEF从水到NADP+时，O2在氧进化复合体(OEC)发生进化，同时产生NADPH和ATP。作为一种补充机制，PSI-CEF催化电子从PSI受体转移到质体醌(PQ)，使光化学激发的电子通过cytb6f复合物和PC返回到PSI，而不需要净生成任何基质还原剂。在这个过程中，质子被从基质中取出并泵入到类囊体腔，产生了跨类囊体的质子梯度(△pH)，并通过CF0F1-ATP合酶通道驱动ATP合成。因此，PSI-CEF的活性被认为有助于平衡由光反应产生的ATP/NADPH的比例。

在被子植物中至少提出了两种备选的PSI-CEF通路。主要途径是涉及质子梯度调节5 (PGR5)和类PGR5光合显型1 (PGRL1)的抗霉素a敏感途径。次要途径是由对鱼藤酮敏感的叶绿体NADPH脱氢样(NDH)复合物介导的。拟南芥突变体实验发现PGR5/L1和NDH依赖的循环电子传递对跨类囊体膜质子梯度分别贡献30%和5%。叶绿体NDH复合体是位于类囊体基质中的一种多蛋白复合体，最初是通过与线粒体呼吸电子传递中的复合体I同源而发现的。迄今为止，在叶绿体NDH复合体中共检测到29个亚基，其中包括五个亚复合体:膜亚复合体、亚复合体A、亚复合体B、腔内亚复合体和电子供体结合亚复合体。叶绿体NDH复合体缺乏氧化NAD(P)H的亚基，但有与Fd位点链接的供体连接亚复合体，NAD(P)H将电子经Fd传递给NDH复合体继而还原PQ库。

目前提出了依赖NDH的PSI-CEF的三个主要功能：(1)通过下调通过cytb6/f复合物的电子输运以酸化类囊体腔来启动光保护，并在PSII中诱导非光化学猝灭的qE组分来消散吸收的多余光能；(2)在各种严重胁迫条件下，通过保持ATP/NADPH的高输出比来保护光合器官免受基质过度还原的伤害；(3)产生额外的ATP来驱动蛋白质修复，满足植物的各种代谢需求。然而，叶绿体NDH复合体的生理功能可能因物种、处理条件、生长环境等有所不同。已有研究表明，NDH依赖的PSI-CEF损伤不影响整体光合作用，说明NDH依赖的PSI-CEF在稳态光合作用中不是必需的，虽然它在波动环境下的光合调节中发挥作用。一般认为NDH依赖的PSI-CEF不参与弱光条件下的光合作用，但最近的一项研究表明，水稻的NDH复合体缺失可以在弱光条件下降低碳同化速率和植物生物量积累。绝大多数的海洋植物(Peltier和Cournac 2002)，以及一些陆生高等植物，如所有种类的球根植物和松科植物，以及部分种类的兰科和天竺葵科植物，均未检测到NDH基因编码。缺乏NDH复合体，表明该复合体的功能可有可无，可能存在一些替代或补偿的电子传递途径弥补其功能。相反，NDH复合体在某些物种中的存在可能提供一个关键的选择优势，使光合反应能够适应环境压力。大多数海洋植物的NDH复合体的缺失可能与它们相对稳定的海洋栖息地有关。

大叶藻属(Zostera marina, Zosteraceae)，又称eelgrass，是一种广泛分布的海草物种，由陆地单角类的淡水祖先进化而来，并成功地过渡到完全淹没的海洋分类单元。在进化过程中，基因组的缺失和扩增现象频繁发生，为其海洋生活方式所需的结构和生理适应提供了遗传变异。根据氨基酸序列的多重比对，发现大叶藻具有完整的29个编码叶绿体NDH亚基的基因，即使在海洋被子植物中也很少见。分类与大叶藻同目的波喜荡草属（Posidonia）和根枝草属（Amphibolis）未检测到编码叶绿体NDH复合体的基因。因此，叶绿体NDH复合体在Z. marina的作用需要探索。在本文中，我们提出了在Z. marina中高效的NDH依赖的PSI-CEF，这可能与OEC失活以及光合性能的维持有关。此外，我们提供的证据表明，在过量辐照下依赖NDH和依赖PGR5/Li的PSI-CEF之间存在此消彼长的动态变化。

—— 材料和方法 ——

植物材料

在位于中国山东半岛北侧的荣成(37°16′N, 122°41′E)3 m深度的次潮汐海草床上采集到根茎系统完整(6-9节间)的健康大叶藻。在2019年5月连续几天的下午晚些时候进行采样。大叶藻在实验前在过滤海水水族馆预培养3天，在15℃和100μmolm-2s-1，以10:14-h的光：暗周期进行照明。根据最小饱和光强度，照明由A型LED灯提供，色温范围6000 K。从叶鞘上方2厘米处采集叶片进行实验测量，以保持相同的年龄。

进化分析

基于29个NDH亚单位的串联序列，采用MEGA 5.0程序构建系统发育树，并进行了1000次重复的bootstrap测试。这30个物种的所有这些序列都是通过BLASTP分析从国家生物技术信息中心(NCBI)检索到的。交互式生命树(https:// url .embl.de/)用于对树进行注释和修饰。

光处理和抑制剂处理

暗适应过夜的大叶藻暴露在三种不同的光强度，50,300和600μmolm-2s - 1反应3小时。这些处理在下文称为弱光（LL）、中光（ML）和强光（HL），它们通过德国DUAL-PAM-100来测量最小饱和光强来确定。所有处理均在光照培养箱(GZP-250N，上海森欣实验仪器有限公司)中进行，控制海水温度为15℃，模拟其在自然环境中的生长状态。光由A型LED灯提供，色温范围6000 K。在测定荧光动力学之前，随机选取暴露于光照下的叶片，每隔20分钟至暗适应15分钟。Antimycin A (AA, Sigma)和rotenone (Aldrich)分别用于抑制PGR5/L1和NDH依赖的PSI-CEF。分别以甲醇和二甲亚砜为溶剂，制备了AA和鱼藤酮原液。处理后样品的溶剂浓度低于1% (v/v)。叶片使用过滤海水或含1μM AA, 150μM鱼藤酮的海水进行饱和，并在光处理之前，在15℃的黑暗条件下孵育叶片1 h。

叶绿素A荧光和P700测定

利用DUAL-PAM-100测量系统同时测量叶绿素a荧光和P700+吸光度变化。在微弱的调制光下（5μmol m-2s-1）测量出最小荧光值（Fo）后，分别对暗适应和光适应条件下的叶片在300ms的饱和脉冲光下（16000μmol m-2 s-1）测量Fm和Fm’。Fs是光照条件下的稳态荧光值。P700+的信号会在最小（完全还原）和最大（完全氧化）之间变化。最大的变化在P700完全氧化状态(Pm)和一个给定的光状态(Pm’)是在远红光(250μmol m− 2 s−1)和光化光（127μmol m− 2 s−1）预照射后由饱和脉冲光测量。PSII的最大光量子产量：Fv/Fm = (Fm − Fo)/Fm，PSII的电子传递速率：ETRII = 0.84 × PPDF × 0.5 ×( ­Fm’—Fs)∕Fm’，PSI的电子传递速率：0.84 × PPDF × 0.5 ×( ­Pm’—P)/Pm，PSI-CEF：ETRI-ETRII。

暗适应样品在光化光下照射2min，在关闭AL后，我们监测了随后叶绿素荧光的瞬时增加作为NDH活性的一个指标，关闭AL后10 s内测定鼓包的初始斜率。根据Li等人的方法，在暗适应叶片中，当光诱导吸光度在830nm处发生变化时，监测P700+的还原动力学。我们测量P700的再次还原之前采用一个专用校准程序对P700信号进行归一化处理。远红光照射后10 s内测定P700+再还原半衰期缩短(t1/2)，表明PSI-CEF活性升高。

快速OJIP荧光瞬态测量

利用多功能植物效率分析法测定叶绿素荧光快速诱导曲线。由曲线得到如下数据：20 μs的最小荧光值（Fo），最大荧光值（Fm），0.3ms的荧光值（K-step，Fk），3ms的荧光值（J-step，Fj），30ms的荧光值（I-step，Fi）。为了评价PSII的活性，计算了PSII从光子吸收到系统间电子受体减少的能量守恒性能指数(势)：PIABS=4 ×(Fk − Fo) × Fm × (Fm − FJ)/Fv × (FJ − Fo)2，作为PSII供体侧指标监测的k步归一化可变荧光被计算为WK = (Fk−Fo)/(FJ−Fo)。

ECS分析

电致变色效应吸光度信号变化的测量是用DUAL-PAM-100的P515/535模块在515nm波长下进行监测。样品先暗适应15min，再在127μmolm-2s-1的光化光下照射5min，然后再进行测量。AL被关闭，记录ECS的衰变动力学，以确定总ECS，代表了总质子动能(pmf)的大小及其组成部分，即ΔpH和Δψ。ECS衰减(gH+)是通过最初的300ms响应速率到P515发射结束来估计的。

免疫印迹分析

从处理的叶片中分离出叶绿体按照是厂家的指导使用Plants Leaf Chloroplast Rude Divide Kit测量。叶绿素含量测定采用Porra等人的方法。根据Towbin等人的描述，对NdhH、NdhS、PGR5、PGRL1、PsbO、PsbP和PsbQ(Agrisera，瑞典)的抗体进行Westernblot分析。采用Rubisco大亚单位抗体(RbcL, Agrisera，瑞典)作为内参对照。用凝胶对x射线胶片上产生的化学发光带进行密度测量使用图像实验室软件对Doc XR+系统(Bio-Rad, Hercules, CA, USA)进行量化。每个目标条带的总密度都是基于RbcL密度进行标准化的。

数据分析

采用SPSS 22.0统计软件包进行统计分析。所有参数均采用单因素方差分析。采用Tukey趋势检验进行事后比较。差异有统计学意义P < 0.05。使用Origin9.0程序，采用单指数函数拟合法对P700+再还原的每个点进行拟合。使用线性回归分析来评估WK，PIABS，和鼓包。

—— 结果 ——

NDH复合体的系统发生分析

基于连接的29个NDH亚基序列构建了叶绿体NDH复合体的系统发生树，显示了NDH复合序列在蓝藻、苔藓、蕨类、蕨类和石生植物中NDH复合体的系统发育关系。在蓝藻门，轮藻门和蕨类植物NDH复合物均不完整，并且部分被子植物中也缺失部分NDH亚基的。Z.marina包含五个完整的NDH亚复合物。海洋植物中除了原始藻类之外，绿藻、硅藻、红藻和褐藻等常见藻类都缺少编码叶绿体NDH复合体亚基的同源基因，这表明Z. marina中NDH复合体的存在可能在光合作用中发挥重要作用。
 

图1 叶绿体NDH复合体的系统发生树

PSI循环电子流的动态变化

以ETRI-ERTII为代表的PSI-CEF的活性在三个水平的照射下逐渐增加。同样，P700+再诱导所示的PSI-CEF活性也随着光强的升高而逐渐升高。这些结果表明，大叶藻PSI-CEF随着光照时间的延长逐渐增强，同时也会随着光照强度的增强而增强。
 

图2 在LL（50μmolm-2s – 1 黑色圆形）、ML（300μmolm-2s – 1 黑色方形）、HL（600μmolm-2s – 1 黑色三角）处理条件下ETRI-ETRII随时间的变化过程。平均值±SD由四个独立样本计算。采用Tukey趋势检验，差异有统计学意义(P < 0.05)
 

图3 a在LL（50μmolm-2s – 1 黑色圆形）、ML（300μmolm-2s – 1 黑色方形）、HL（600μmolm-2s – 1 黑色三角）处理条件下P700+再还原半衰期随时间的变化过程。平均值±SD由四个独立样本计算。每个点表示对指数函数的拟合（所有R2值＞0.96）

两个PSI循环电子途径的动态变化

利用光照后叶绿素荧光的瞬时增强来测定NDH依赖的PSI-CEF。如图4a所示，叶绿素荧光在光照后出现了明显的瞬时增强，且这种增强在HL条件下大于ML大于LL光照处理。此外，光照后的初始斜率随着曝光时间的增加而逐渐增大(图4c)，说明NDH依赖的PSI-CEF被显著激活。为了确定处理过量照射的两个PSI-CEF通路的持续响应，我们使用从Z. marina叶子中分离的叶绿体，使用特异性抗体进行免疫印迹分析。针对NdhH亚基的抗体只能识别45kDa的一个多肽，而抗NdhS的抗体只能识别27-kda的一个蛋白。每个样本中，anti-PGR5识别一个15-kda蛋白，anti-PGRL1识别一个29-kda蛋白（图5）。光密度分析显示，NdhH和NdhS蛋白水平所描述的ndh依赖通路活性明显随暴露时间的延长而逐渐增加。相比之下，由PGR5和PGRL1蛋白水平表达的PGR5/L1相关的通路活性在光照开始后的早期最高，随后下降到稳定水平(图5b)，表明PGR5 /l1依赖和nndh依赖的PSI-CEF通路可能在不同的光照期交替作用。

图4 a一种监测NDH活性的经典叶绿素荧光追踪，b在LL（50μmolm-2 s– 1 黑色圆形）、ML（300μmolm-2s – 1 黑色方形）、HL（600μmolm-2s – 1 黑色三角）条件下照射3h后鼓包的响应。b在LL（50μmolm-2 s– 1 黑色圆形）、ML（300μmolm-2s – 1 黑色方形）、HL（600μmolm-2s – 1 黑色三角）条件下鼓包的初始斜率随时间的变化过程。平均值±SD由四个独立样本计算。采用T检验，差异有统计学意义(P < 0.05)
 

图5 采用特异性抗体Western blot法分析四种具有代表性的PSI-CEF蛋白含量RbcL,NdhH, NdhS, PGR5, 和PGRL1蛋白表达水平在HL下随时间的变化过程。一个稀释系列（0h 深色；3.75、7.5和15μg叶绿素对应于25、50和100%的0 h黑暗的样本）的Z. marina的叶绿体蛋白放在了1-3道。多肽的分子质量显示在边缘上。b通过视频密度分析NdhH(灰色网格条)、NdhS(浅灰色条)、PGR5(深灰色条)和PGRLI(黑色条)的化学发光条带。平均值±SD由三个独立样本计算。不同字母表示差异有统计学意义(P < 0.05，单因素方差分析)。

循环电子流对ΔpH的贡献

通过P515来测量电致变色效应，用于评估ΔpH（图6），初始过渡在20分钟后趋于平稳(图6 b)。在AA 和鱼藤酮处理下△pH的降低幅度相似，这表明这两个通路对PSI-CEF有相似的贡献。值得注意的是在△pH除了前期略有升高之外，鱼藤酮处理能抑制△pH的增加（图6）。P515关光响应的初始速率gH+可以被看作是照明过程中H+流出速率的度量，它是ATP-ase的质子电导率的函数。在这里,gH+随暴露时间逐渐减少，这与∆pH呈现一个此消彼长的关系。PSI-CEF抑制剂处理后，gH+在初始阶段没有明显变化，而gH+在20 - 30min内显著下调，说明PSI-CEF对ATP合成的贡献主要是在后期光照期间（图6b）。

图6 a 记录经过水（黑色三角形）、AA（灰色圆形）和鱼藤酮（白色三角形）处理后暗-光和光-暗诱导P515缓慢变化对30min HL的响应。每条曲线基于4次重复的平均值。经过水（黑色圆形，淡灰色柱状图）、AA（黑色方形，灰色柱状图）和鱼藤酮（黑色三角形，深灰色柱状图）处理后，△pH（线状）gH+（柱状）对HL随时间的变化。平均值±标准差由四个独立样本计算。不同的字母有显著差异(P < 0.05，单因素方差分析)。

NDH依赖性PSI- CEF与PSII活性的关系

为了确定过量光照射下的OEC蛋白水平，使用特异性抗体从对OEC的三个外周蛋白进行免疫印迹分析。抗PsbO亚基(anti-PsbO)的抗体只能识别33 kDa的一个多肽，而抗psbp和抗PsbQ的抗体则分别识别23 kDa和24 kDa的蛋白(图7a)。光密度分析显示，HL暴露后PsbO和PsbP蛋白水平明显下降，而PsbQ未见明显变化(图7b)。

图7 a采用免疫印迹法在高光(600μmol m−2 s-1)和对照照射180分钟条件下分析了三种具有代表性的OEC的蛋白含量。为了检测各自的信号，使用一个稀释系列(0 h黑暗；3.75、7.5和15μg的叶绿素含量对应于25，50和100%的0 h黑暗样本)的Z. marina叶绿体蛋白放置于1-3行。多肽的分子质量显示在边缘上。b在对照（暗灰柱）和HL处理下照射180min采用视频密度分析化学发光条带。平均值±SD由三个独立样本计算。不同字母表示差异有统计学意义(P < 0.05，单因素方差分析)

随着光强的增加，OKJIP叶绿素荧光瞬态强度发生变化，说明过量辐照对PSII的性能有显著影响(图8a)。随着ML和HL暴露时间的延长，PSII的最大量子产率(Fv/Fm)和PSII性能指数(PIABS)逐渐降低(图8b, c)。此外，随着光强和照射时间的增加，K点相对荧光(WK)的荧光相对变大(图8d)，这表明PSII供体侧OEC在过量照射下持续失活。在HL和ML光照处理下，PIABS和WK之间的回归分析显示了显著的负相关(图9a)，这表明PSII活性与OEC密切相关。此外，在HL和ML处理下，光诱导的鼓包和WK之间存在显著的线性正相关(图9b)，这表明NDH依赖的PSI-CEF的激活与光诱导的OEC失活有关。

图8 a 由OJIP的ΔVt曲线对LL（50μmol m−2 s-1 灰色圆形）、ML（300 μmol m−2 s-1 黑灰方形）、HL（600 μmol m−2 s-1黑色三角形）的响应总结的叶绿素荧光动力学的变化。字母K表示JIP测试用于计算结构和功能参数所选择的时间点。每条曲线基于4次重复的平均值。b、c、d图分别是Fv/Fm、PIABS、WK在LL（黑色圆形）、ML（黑灰方形）、HL（黑色三角形）条件下随时间延长的变化过程。平均值±标准差来自4个独立样本。采用Tukey趋势检验进行显著性差异检验(在ML组与HL组中所有数据的比较P < 0.05)。
 

图9 a PIABS之间的线性关系，b 经过ML（300μmol m−2 s-1）和HL（600 μmol m−2 s-1）处理后鼓包动力学曲线和Wk的标准斜率。4个独立样本均数±SD(P < 0.05)。

—— 讨论 ——

随着光照时间的延长和光照强度的升高，表征PSI-CEF活性的P700+再还原t1/2和ETRI-ETRII出现了相似的增加趋势，说明了Z.marinaPSI-CEF具有强大的能力。通过研究两种PSI-CEF通路在过量照射下的动力学，我们发现以P700+再还原t1/2为特征的PSI-CEF活性迅速增加，而以postillumination为特征的NDH依赖的PSI-CEF活性则呈现持续增加的趋势。这暗示了，优先激活的依赖PGR5/L1的通路可能无法满足光保护的需要，进而需要NDH依赖通路的逐渐激活。正如Strand等人(2016)提出的，在ATP缺失导致了NADPH在基质中的积累情况下，PGR5/L1依赖通路被迅速激活，从而恢复了ATP/NADPH的平衡。随后，长期的ATP合成不足导致PSI受体侧关闭时，NDH依赖的PSI-CEF被激活。为了验证这一推测，我们进行了Western blot检测关键蛋白的表达。在初始照明时，PGR5和PGRL1的表达上调，而在后期照明时，NdhS和NdhH的表达上调，这证实了在过量照射下，这两种途径之间存在交替作用。因此，PSI-CEF的作用并不局限于依赖于PGR5/ l1的通路，而依赖于NDH的通路可能在持续的过度照射中发挥更重要的作用。

为了进一步说明这两种途径的交替作用，我们选择了两种抑制剂分别抑制依赖于PGR5/L1和NDH的PSI-CEF。总的来说，ΔpH和gH+在AA和鱼藤酮处理下均会降低，这表明PGR5/L1和NDH依赖的两种方式的贡献是相似的。在Z. marina中，NDH依赖途径并不像大多数物种普遍认为的那样，是一种次要的PSI-CEF途径。值得注意的是，在抑制依赖NDH的环式电子传递途径的情况下，ΔpH在照明的初期阶段略增强，但随着暴露时间延长略有下降。这可能反映了pgr5依赖通路在光照初期的激活，以补偿减少的电子流。尽管如此,这种补偿无法产生足够的电子建立ΔpH。因此，在Z.marina中上调NDH依赖通路是导致大叶藻在高光暴露后期∆pH升高的主要原因。同时，在光照初期，AA在上ΔpH的显著抑制效果和在光照后期鱼藤酮对gH +的显著抑制效果进一步表明两个通道之间的交替运行。此外,在我们还发现，在Z.marina中ΔpH达到最大值的时间是20分钟，而gH +随HL时间延长逐渐下降，这暗示了ΔpH的构建能力弱和ATP合成不足。

在光照过程中，除了PSII光化学活性Fv/Fm和PIABS降低了外，以WK为特征的PSII供体侧(OEC)活性也对过量照射敏感。这与观察到的PsbO和PsbP蛋白丰度的下调是一致的。众所周知，PsbO在稳定催化Mn簇方面发挥重要作用，而PsbP和PsbQ可以诱导OEC周围的构像变化，以确保PSII中Ca2+和Cl的结合。PsbO和PsbP的下调可能导致Ca2+的释放，破坏Mn簇的结构。已有研究表明，类囊体腔的酸化可以驱动Ca2+/ H+ 反向运转，维持腔内高浓度的Ca2+，从而维持OEC的稳定性。我们的相关性分析显示NDH依赖的PSI-CEF光化学活性与OEC失活之间呈线性正相关，暗示了两者之间存在着实质性的联系。大叶藻被认为至少经历了三次独立的的进化事件生活在海洋环境中。进化过程中发生了多个基因组缺失和复制事件，其中紫外光、红光和远红光光敏感蛋白受体丢失。OEC在可见光下的失活可能与这种缺失有关，因为光感蛋白受体具有重要的保护和信号传递功能。因此，光失活的OEC是大叶藻响应过度照射的核心问题，这与通常认为的光抑制有所不同。

在过量辐照下，Z. marina中OEC的持续失活会导致PSII和PSI电子不足。NADPH作为重要的PSI电子供体， 通过膜结合的铁氧还蛋白NADP(+)氧化还原酶(FNR)传递给Fd，然后通过NDH依赖的PSI-CEF来还原PQ。在光胁迫初期，PGR5/L1依赖的PSI-CEF被优先激活，电子经由Fd传递至PQ库，而不是在基质中积累还原力。随着光照时间延长大叶藻OEC持续失活导致了水光解功能受阻，光照后期电子不足。经由PSI的有限电子可能优先通过FNR直接转移到NADP+上，产生NADPH。NDH依赖的 PSI-CEF是相应的激活，从而在过度照射条件下维持一个高ATP / NADPH比，,并且在ΔpH 、ATP和还原能力之间维持一个很好的平衡。据报道，氧化戊糖-磷酸途径可以以NADPH的形式增强还原力，在胁迫条件下支持NDH依赖的PSI-CEF的运行。此外，先前的一项研究表明，抗坏血酸(AsA)能够作为PSII的替代电子供体，可以在OEC失活情况下提供电子，支持A . thaliana中电子传递的运行。

我们还比较了30个已完成基因组测序的物种29个叶绿体NDH复合体亚基的串联序列，研究了Z. marina中NDH复合体蛋白编码基因的系统发育。该拓扑结构与最近NDH复合体演化研究的结论基本一致。分析发现叶绿体NDH复合体从海洋植物到陆生植物逐步完整。在海洋植物向陆地生境扩散的过程中，NDH复合体似乎参与了光合器官应对光强波动、紫外线辐射和干旱等限制的适应过程。海洋被子植物大叶藻具有完整的NDH复合体，在环境稳定的海生植物中较为少见。这种差异可能是由于其独特的进化史与陆地起源有关。

综上所述，Z. marina的特异性进化历史与其完整的叶绿体NDH复合体有关，NDH复合体能够在过量照射条件下维持高效的NDH依赖的PSI-CEF。此外，由于OEC光损伤，水光解功能受阻，总体上电子不足，电子通过PSI可能优先合成NADPH，既可满足还原力的供应和又支持了NDH依赖的PSI-CEF生成ΔpH和ATP的功能，从而维持了OEC的稳定性。

原文信息
Tan Y, Zhang Q S, Zhao W, et al. The highly efficient NDH-dependent photosystem I cyclic electron flow pathway in the marine angiosperm Zostera marina. Photosynthesis Research, 2020: 1-14.